Effects of global change on headwater stream ecosystems: functional and enzymatic approaches

Abstract

Abstract: The concept of global change includes a variety of stressors (warming, species invasions and extinctions, changes in biogeochemical cycles, habitat degradation and loss, etc.) altering the whole of biodiversity and ecosystems functioning. Headwater streams, which are considered hotspots of biodiversity (especially those from Mediterranean regions), are particularly vulnerable to global change related stressors. These ecosystems are subsided by leaf-litter inputs from riparian vegetation, the major source of energy and nutrients into food webs. Thus, leaf-litter decomposition by aquatic fungi and macroinvertebrates is a key process within the nutrient recycling required for maintenance of such ecosystem. The present dissertation aims to provide a better understanding on the potential alterations in stream ecosystem functioning due to the interaction of anthropogenic stressors. The main objective was to assess the effect of forecasted warming, increased dissolved nutrients and decreased leaf-litter quality on microbial diversity and on their decomposing activity, as well as on the performance of macroinvertebrates, both involved in leaf-litter decomposition. Additionally, microbial adaptations to decompose native leaf-litter, regardless of its quality (home field advantage hypothesis, HFA), were investigated to improve our knowledge on this scarcely addressed topic in aquatic systems. To achieve these goals, field experiments across subregions contrasting in abiotic factors, in conjunction with microcosms experiments, were performed to address this issue from a functional perspective. Chapters 2 to 4 investigated the relative contribution of abiotic factors, leaf-litter traits and composition of decomposers community as primary drivers of leaf-litter decomposition. Chapter 2 shows that temperature has a key role on litter decomposition through its interaction with leaf-litter chemistry and that water pH affects the activity of some hydrolytic enzymes. Also, that although results suggest a potential HFA, this was not due to a particular enzyme profile. Chapter 3 shows that leaf-litter quality is the major driver of decomposition since it modulates the size effect of abiotic factors and that the patterns and trends were analogous to those reported by studies carried out at larger scales. This field experiment also disclosed the existence of microbial adaptation to decompose more efficiently the recalcitrant but dominant litter species. Results from Chapters 2 and 4 show the microbial ability to modulate functionality in relation to leaf-litter quality under different environmental conditions. Chapter 4 also evidenced that communities equally rich in species may present different functional richness and diversity, highlighting the need of getting a better understanding on the functional structure of fungal communities. The increased physiological rates of macroinvertebrates produced by the forecasted warming, combined to the increased recalcitrance of leaf-litter may reduce their ability to process leaf-litter unless they show adaptations to face it. However, little is known about potential intra-specific adaptations of shredders to process low-quality litters and conflicting results are obtained in experiments aimed to evaluate simultaneously the effects of both warming and depletion in food quality. To address these topics, two microcosms experiments were designed and detailed in Chapters 5 and 6. Results from Chapter 5 show that the response of shredders to leaf-litter quality is species-specific, with no particular intra-species adaptations of individuals from subregions where leaf-litter quality is already depleted. The interaction of diet quality with temperature on growth, survival and strategies for homeostasis maintenance of shredders was studied in chapter 6, with results confirming the absence of compensatory feeding but reduced nutrient excretion. These results showed that the temperature tolerance was reduced when poor quality food is supplied, even though stoichiometric homeostasis and enzymatic rates related to limiting nutrient can be maintained with high efficiency. However, despite these compensatory mechanisms, high mortality was recorded when individuals faced high temperature and nutrient-poor diet simultaneously. The overall findings from this Thesis underline the importance of decomposition as an indicator of the functional changes that may occur in headwater stream ecosystems affected by global change stressors. The loss of fungal functional diversity and the absence of metabolic adaptations in detritivores to face environmental and dietary alterations derived from global change might compromise nutrient recycling and ecosystem function in headwater streams ecosystems. This Thesis highlights the importance of exploring different functional aspects of such communities to assess their ability for adaptation and to maintain diversity. Resumen: El cambio global incluye una variedad de factores de estrés (calentamiento, invasión y extinción de especies, cambio en los ciclos biogeoquímicos, degradación y pérdida de hábitats, etc.) que alteran la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas. Los ríos de cabecera, que son considerados puntos calientes de biodiversidad (especialmente aquellos de las regiones mediterráneas), son particularmente vulnerables al cambio global. Estos ecosistemas están subsidiados por las entradas de hojarasca desde la vegetación riparia, la mayor fuente de energía y nutrientes a las redes tróficas. Por lo tanto, la descomposición de la hojarasca por hongos acuáticos y macroinvertebrados es un proceso clave en el reciclado de nutrientes necesario para el mantenimiento de este ecosistema. Esta tesis pretende proveer de una mayor comprensión de las alteraciones potenciales en el funcionamiento del ecosistema fluvial debido a la interacción de impactos antropogénicos. El principal objetivo fue evaluar el efecto del pronosticado calentamiento global, el incremento de los nutrientes disueltos y la disminución de la calidad de la hojarasca sobre la diversidad microbiana y su actividad descomponedora, así como en el desarrollo de los macroinvertebrados, ambos involucrados en la descomposición de la hojarasca. Además, se investigaron las adaptaciones microbianas a descomponer la hojarasca nativa, al margen de su calidad (la hipótesis del home field advantage, HFA), para mejorar nuestro conocimiento sobre este tema raramente abordado en ecosistemas acuáticos. Para lograr estos objetivos se llevaron a cabo experimentos de campo en subregiones que difirieron en los factores abióticos, en conjunción con experimentos de microcosmos, para abordar este tema desde una perspectiva funcional. Los Capítulos 2 al 4 investigaron la contribución relativa de los factores abióticos, los rasgos foliares y la composición de la comunidad de microorganismos descomponedores como los principales impulsores de la descomposición de hojarasca. El Capítulo 2 muestra que la temperatura tiene un papel clave sobre la descomposición a través de su interacción con la composición química de la hojarasca y que el pH del agua afecta a la actividad de algunas enzimas hidrolíticas. También que, aunque los resultados sugieren una potencial HFA, esto no se debió a un perfil enzimático determinado. El Capítulo 3 muestra que la calidad de la hojarasca es el mayor determinante de la descomposición, ya que ésta modula el tamaño del efecto de los factores abióticos y que los patrones y tendencias fueron análogas a las observadas en estudios llevados a cabo a escalas mayores. Este experimento de campo también reveló la existencia de adaptaciones microbianas a descomponer más eficientemente las hojarascas de especies dominantes pero recalcitrantes. Los resultados de los Capítulos 2 y 4 muestran la capacidad microbiana para modular la funcionalidad en relación con la calidad de la hojarasca bajo diferentes condiciones ambientales. El Capítulo 4 también evidenció que las comunidades con igual riqueza de especies pueden manifestar diferentes riquezas y diversidades funcionales, resaltando la necesidad de obtener una mejor comprensión de la estructura funcional de las comunidades fúngicas. El incremento de las tasas fisiológicas de los macroinvertebrados producidas por el calentamiento, combinado con el incremento en la recalcitrancia de la hojarasca, podría reducir sus capacidades para procesar este recurso, a menos que éstos muestren adaptaciones para enfrentar este escenario. Sin embargo, poco se sabe sobre las potenciales adaptaciones intra-específicas de los fragmentadores para procesar la hojarasca de baja calidad, y de los experimentos que pretenden evaluar simultáneamente los efectos de las disminución de calidad de la hojarasca y el calentamiento se han obtenido resultados contradictorios. Para abordar estos temas, se diseñaron dos experimentos de microcosmos que se detallan en los Capítulos 5 y 6. Los resultados del Capítulo 5 muestran que la respuesta de los fragmentadores a la calidad de la hojarasca es especie-específica, sin adaptaciones intra-específicas particulares de los individuos provenientes de las subregiones donde la calidad de la hojarasca ya es menor. La interacción de la calidad de la dieta con la temperatura sobre el crecimiento, la supervivencia y las estrategias para el mantenimiento de la homeostasis de los fragmentadores se estudió en el Capítulo 6, con resultados que confirmaron la ausencia de alimentación compensatoria, pero una reducida excreción de nutrientes. Estos resultados indicaron que la tolerancia a la temperatura se redujo cuando se ofreció alimento de baja calidad, aún incluso cuando pudo mantenerse con alta eficiencia la homeostasis estequiométrica y las tasas enzimáticas relacionadas con el nutriente limitante. Sin embargo, a pesar de estos mecanismos compensatorios, se registró una alta mortalidad con los individuos se enfrentaron simultáneamente a una alta temperatura y una dieta pobre en nutrientes. Los resultados generales de esta tesis subrayan la importancia de la descomposición como un indicador de los cambios funcionales que pueden ocurrir en los ecosistemas fluviales afectados por el cambio global. La pérdida de diversidad fúngica funcional y la ausencia de adaptaciones metabólicas en los detritívoros para afrontar alteraciones ambientales y dietéticos derivados del cambio global podrían comprometer el reciclado de nutrientes y el funcionamiento de estos ecosistemas fluviales. Esta tesis resalta la importancia de explorar aspectos funcionales diferentes de estas comunidades para evaluar su capacidad de adaptación y de mantenimiento de la diversidad.